Н. А. Проворов^1,2, О. Ю. Штарк¹, Е. А. Долгих^{1 1}Всероссийский НИИ сельскохозяйственной микробиологии
196608 С.-Петербург, Пушкин-8, ш. Подбельского, 3
e-mail: provorov@newmail.ru
²Международный научный центр “Биотехнологии третьего тысячелетия” Университет ИТМО
191002 С.-Петербург, ул. Ломоносова, 9

Предложена гипотеза о возникновении N₂-фиксирующих симбионтов растений из двух источников - почвенных (ризосферных) диазотрофов и из бактерий-сателлитов грибов филы Glomeromycota, образующих арбускулярную микоризу (AM). Эта универсальная форма растительно-микробного симбиоза могла возникнуть при объединении древнейших наземных растений (риниофитов, пси- лофитов) с микробными консорциумами, которые состояли из грибов, усваивавших почвенные фосфаты, и бактерий, фиксировавших СO₂ и/или N₂. Их освобождение из гиф АМ-грибов в ткани растений, вероятно, содействовало отбору форм бактерий, способных продолжить независимое от гриба существование in planta, а также закреплению в бактериальных геномах грибных генов синтеза хитин-подобных сигнальных факторов, вызывающих развитие структур симбиоза. Ранним этапом этой эволюции могло быть образование N₂-фиксирующих растительных синцианозов, поздним этапом - формирование клубеньковых симбиозов двудольных клады Eurosid I с ризобиями (α- и (β-протеобактерии) и с актинобактериями Frankia. Возникновение клубеньковых симбиозов было, по-видимому, основано на миграции почвенных и эндофитных бактерий в клубенек-подобные запасающие органы (модификации подземных побегов или боковых корней), где создавались оптимальные условия не только для фиксации N₂, но и для эволюции бактерий на повышение симбиотической активности. Продуктами этой эволюции стали “первичные” ризобии (Bradyrhizobium, возможно, Burkholderia), послужившие донорами sym-генов для широкого круга микроорганизмов, которые трансформировались во “вторичные” ризобии (Rhizobium, Sinorhizobium). Последующая эволюция симбиозов, направленная на повышение эффективности питания растений-хозяев азотом, происходила согласно двум сценариям: а) “затратному”, который основан на повышении N₂-фиксирующей активности бактерий, преобразуемых в не способные к размножению бактероиды; б) “экономному”, основанному на переходе клубеньков к детерминированной структуре и к уреидному механизму ассимиляции фиксированного азота.

Zhurnal Obshchei Biologii (Journal of General Biology). Abstracts.Volume 77, 2016. N 5, pp. 329–345

Evolution of nitrogen-fixing symbioses based on the migration of bacteria from mycorrhizal fungi and soil into the plant tissues

N. A. Provorov^1,2, O. Yu. Shtark¹, E. A. Dolgikh¹

¹All-Russia Research Institute for Agricultural Microbiology
196608 St.-Petersburg, Pushkin, Podbelsky Sh., 3
e-mail: provorov@newmail.ru
²International Research Centre “Biotechnologies of the Third Millennium”
ITMO University, 191002 Saint-Petersburg, Lomonosova str., 9

The hypothesis is suggested on the emergence of N₂-fixing plant symbionts from soil diazotrophs and from the satellites of Glomeromycota fungi forming arbuscular mycorrhizae (AM). This universal form of plant-microbe symbiosis possibly appeared from integration of ancestral land plants (rhyniophytes, psylophytes) and microbial consortia composed of AM-fungi assimilating soil phosphates and bacteria fixing atmospheric CO₂ and/or N₂. Releasing of these bacteria from AM-fungal hyphae into the plant tissues elicited the selection of genotypes capable of the fungi-independent multiplication in planta, as well as the fixation in bacterial genomes of the genes for synthesis of chitin-like signal factors stimulating the development of symbiotic structures. An early stage of this evolution might been represented by formation of N₂-fixing syncyanoses, the late stage - by formation of nodular symbioses of dicots from Eurosid I clade with rhizobia (α- and β-proteobacteria) and with actinobacteria Frankia. Emergence of these symbioses was possibly based on the migration of soil and endophytic bacteria into the storage organs (modified stems or lateral roots), where the optimal conditions were established not only for N₂ fixation but also for the evolution of bacteria towards an increased symbiotic activity. This evolution resulted in the emergence of primary rhizobia (Bradyrhizobium, Burkholderia) which acted as the donors of sym-genes for a broad spectrum of microbes transformed into the secondary rhizobia (Rhizobium, Sinorhizobium). The succeeding evolution of nodular symbioses was directed at an increased efficiency of symbiotrophic nitrogen nutrition in host plants following two scenarios: (i) “expensive”, based on the increase of N₂- fixing activity via transformation of bacteria into non-reproducible bacteroids; (ii) “economic”, based on acquiring the determinate nodule structure and ureide nitrogen assimilation.